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Indy befindet sich in einer neuen Ära und nähert sich dem Ruhestand. Er ringt damit, sich in eine Welt einzufügen, die über ihn hinausgewachsen zu sein scheint. Doch als die Tentakel eines allzu vertrauten Bösen in Form eines alten Rivalen zurückkehren, muss Indy erneut seinen Hut aufsetzen und seine Peitsche in die Hand nehmen, um sicherzustellen, dass ein uraltes und mächtiges Artefakt nicht in die falschen Hände gerät.

Die Auftragskillerin Banshee wird angeheuert, um einen Kongress-abgeordneten zu eliminieren. Zu spät entdeckt sie den Hinterhalt des Anführers einer mächtigen Söldnertruppe, Anthony Greene, der schon ihren Vater tötete. Auch Caleb, Banshees Mentor bei den Black Ops, steht auf der Abschussliste von Greene. Sie muss ihn finden, bevor Greene und seine Armee von Killern ihn zur Strecke bringen können. Dabei entdeckt sie ein Geheimnis, das alles auf den Kopf stellt.

Der Waisenjunge Nathan Drake hat sich schon seit frühester Kindheit für Schatzsuche begeistert. Als er als junger Erwachsener auf den erfahrenen Abenteurer Victor Sullivan trifft, wird aus den einstigen Tagträumen Realität. Gemeinsam wollen die beiden den riesigen Goldschatz des berühmten Entdeckers Ferdinand Magellan bergen, der seit 500 Jahren irgendwo auf der Welt verborgen liegt. Dafür müssen sie jedoch mit der schlagfertigen und undurchsichtigen Chloe Frazer zusammenarbeiten. Auch der skrupellose Moncada, dessen Familie vor vielen Jahrhunderten im Besitz des Schatzes war, erhebt Anspruch auf die Beute. Um das Erbe Magellans in seinen Besitz zu bringen, ist ihm jedes Mittel recht. Es beginnt ein Wettlauf um das Gold: Nate und Sully müssen ihr Kombiniergeschick beweisen, um den Schatz vor dem Schurken zu erreichen.