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Indy befindet sich in einer neuen Ära und nähert sich dem Ruhestand. Er ringt damit, sich in eine Welt einzufügen, die über ihn hinausgewachsen zu sein scheint. Doch als die Tentakel eines allzu vertrauten Bösen in Form eines alten Rivalen zurückkehren, muss Indy erneut seinen Hut aufsetzen und seine Peitsche in die Hand nehmen, um sicherzustellen, dass ein uraltes und mächtiges Artefakt nicht in die falschen Hände gerät.

Schwarzmagier Gellert Grindelwald ist dabei, neue Anhänger für seine dunklen Pläne um sich zu scharen. Hogwarts-Lehrer Albus Dumbledore weiß um die Gefahr, die von dem charismatischen Zauberer ausgeht und befürchtet, dass es Grindelwald tatsächlich gelingen könnte, die Macht in der Zaubererwelt vollends an sich zu reißen. Doch allein kann er Grindelwald nicht aufhalten, weshalb er den Magizoologen Newt Scamander und dessen Freunde, zu denen auch der Muggel Jacob gehört, einmal mehr um Hilfe bittet. Auf ihrer gefährlichen Mission lernen Newt und seine Truppe neben magischen Tierwesen auch die fanatischen Anhänger Grindelwalds kennen. Ein brodelnder Konflikt zwischen Gut und Böse bahnt sich an, den Albus Dumbledore aktiv mitentscheiden muss – und bei dem auch sein Bruder Aberforth und der mysteriöse Credence eine Rolle spielen werden…