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Peter Quill, der immer noch unter dem Verlust von Gamora leidet, muss sein Team um sich versammeln, um das Universum zu verteidigen und gleichzeitig einen der Seinen zu schützen. Eine Mission, die, wenn sie nicht erfolgreich abgeschlossen wird, möglicherweise zum Ende der Guardians, wie wir sie kennen, führen könnte.

Nachdem sein Ruhestand von Gorr dem Götterschlächter, einem galaktischen Killer, der die Auslöschung der Götter anstrebt, unterbrochen wird, bittet Thor Odinson um die Hilfe von König Walküre, Korg und seiner Ex-Freundin Jane Foster, die nun als Mighty Thor das Mjolnir schwingt. Gemeinsam begeben sie sich auf ein erschütterndes kosmisches Abenteuer, um das Geheimnis der Rache des Götterschlächters zu lüften und ihn aufzuhalten, bevor es zu spät ist.

Die Isla Nublar und ihr Park wurden zerstört, aber die Probleme sind noch nicht vorbei. Da sich die Dinosaurier auf der ganzen Welt ausgebreitet haben, führen die angespannten Beziehungen zwischen der Gegenwart und der Vergangenheit zu neuen Konflikten. Das zerbrechliche Gleichgewicht wird dabei auf die Probe gestellt und die Zukunft steht vor einer neuen Ausrichtung. Es wird ein für alle Mal entschieden, welche Spezies auf der Erde existieren soll.