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Peter Quill, der immer noch unter dem Verlust von Gamora leidet, muss sein Team um sich versammeln, um das Universum zu verteidigen und gleichzeitig einen der Seinen zu schützen. Eine Mission, die, wenn sie nicht erfolgreich abgeschlossen wird, möglicherweise zum Ende der Guardians, wie wir sie kennen, führen könnte.

Auf den Great Plains im Jahr 1719 macht sich Naru, eine wilde und hochqualifizierte Comanche-Kriegerin, auf den Weg, um ihr Volk zu beschützen, als eine unbekannte Gefahr auf sie zukommt. Doch die Beute, die sie verfolgt, entpuppt sich als hochentwickeltes außerirdisches Raubtier mit einem technisch hochentwickelten Waffenarsenal.